La rainette grise d’Afrique ( Chiromantis xerampelina ) est commune dans les savanes et les forêts sèches d’Afrique australe. Malgré leur apparence extérieure discrète, ces petits animaux présentent des comportements reproductifs parmi les plus fascinants connus de la science. Notamment, les femelles sont très polyandres : elles construisent des nids de mousse élaborés et s’accouplent avec de nombreux mâles différents au cours d’une même saison de reproduction.
Jusque dans les années 1990, les biologistes évolutionnistes pensaient que la polyandrie était extrêmement rare dans la nature. La monoandrie, caractérisée par un seul partenaire sexuel, était considérée comme la norme. Cependant, avec l’avènement des techniques moléculaires de test de paternité, il est rapidement devenu évident que les femelles de divers groupes animaux (des punaises de lit aux baleines bleues) s’accouplent régulièrement avec plusieurs mâles au cours d’une même saison de reproduction. Comprendre l’avantage de la polyandrie est alors devenu une énigme évolutionniste majeure.
Au cours des dernières décennies, des recherches observationnelles et expérimentales menées par des écologues comportementaux ont démontré que les femelles polyandres peuvent tirer de nombreux avantages . L’accouplement avec plusieurs mâles peut garantir la fécondation des œufs, assurer un apport supplémentaire en nutriments ou en soins paternels pour la progéniture, ou encore accroître la diversité génétique de celle-ci, la rendant ainsi plus résistante aux défis futurs.
Notre récent article a introduit une nouvelle idée, l’hypothèse de « l’assistance à la nidification », comme explication inédite de l’évolution de la polyandrie.
Notre équipe (composée de quatre herpétologues de renom, experts en écologie comportementale, en biologie évolutive et en écologie moléculaire) émet l’hypothèse que chez les espèces où les femelles sont principalement responsables de la construction du nid et où les mâles apportent une forme d’aide à la nidification, l’accouplement avec plusieurs mâles conduit à la production de nids plus viables et à une meilleure survie ou performance de la progéniture.
En étudiant le comportement reproducteur d’une population sauvage de rainettes grises africaines à nid de mousse pendant toute une saison de reproduction, nous avons fortement étayé l’« hypothèse de l’assistance à la nidification ». Comme prévu, la présence de mâles supplémentaires a permis aux femelles polyandres de construire un meilleur nid, augmentant ainsi considérablement les chances de survie des têtards jusqu’à l’éclosion.
Le processus d’accouplement
Chez les rainettes grises d’Afrique, l’accouplement est un processus long et fascinant. Lors des chaudes et humides nuits d’été, pendant la saison des pluies, entre octobre et février, les femelles entament leur quête reproductive en grimpant sur les branches surplombant l’eau. Une fois un site approprié choisi, elles construisent un nid de mousse dans lequel elles déposent des centaines d’œufs.
Pour que les œufs soient fécondés, les femelles doivent s’accoupler avec un mâle et recevoir son sperme pendant les cinq à six heures nécessaires à la construction du nid. C’est là que les choses deviennent intéressantes. Si certaines femelles ne s’accouplent qu’avec un seul mâle durant cette période, la plupart attirent et s’accouplent avec plusieurs partenaires, et ce, simultanément.
Une femelle s’accouple généralement avec cinq mâles simultanément, bien que des groupes de 10 à 15 individus ne soient pas rares. Les scientifiques appellent ce système d’accouplement « polyandrie simultanée ».
Les rainettes femelles à nid de mousse construisent leur nid en mélangeant de l’eau à des sécrétions de leur appareil reproducteur, puis en transformant le mélange en une mousse dense à l’aide de leurs pattes postérieures. Le nid ainsi formé protège les œufs de la chaleur intense africaine pendant près d’une semaine, jusqu’à l’éclosion des têtards qui tombent dans l’eau en contrebas. Cependant, si la mousse sèche trop vite, toute la ponte meurt.
L’analyse d’enregistrements vidéo a révélé que les mâles ne se contentaient pas de fertiliser les œufs, mais participaient également à la construction du nid. Lors des accouplements polyandres, plusieurs mâles synchronisaient les mouvements de leurs pattes postérieures avec ceux de la femelle, et le degré de synchronisation ainsi que l’effort de brassage étaient plus importants en présence d’un plus grand nombre de mâles. Ceci permettait la construction de nids plus grands, conservant l’humidité bien plus longtemps que les nids construits par un seul mâle et une seule femelle (couples monoandres).
Cette différence avait un impact considérable sur le succès reproductif des parents. Les petits nids construits par les couples monoandres se desséchaient presque toujours avant l’éclosion des têtards, tandis que les nids plus grands, construits avec l’aide de plusieurs mâles, avaient beaucoup plus de chances de rester viables. Si les femelles polyandres bénéficiaient d’une descendance plus nombreuse et plus résistante, les mâles participants étaient récompensés par une part de paternité.
Assistance à la nidification et polyandrie chez d’autres espèces
Chez diverses espèces d’invertébrés et de vertébrés où la polyandrie a été rapportée, on a observé que les mâles apportent une forme d’« assistance à la nidification », directe ou indirecte. Cette assistance peut aller de la collecte et du transport des matériaux de nidification à un investissement important dans le creusement des sites de nidification et/ou la construction des nids. À l’heure actuelle, des observations anecdotiques font état d’une assistance à la nidification par les mâles chez les abeilles et les guêpes solitaires, diverses espèces d’oiseaux, les poissons frayant dans les sédiments et les grottes, les canidés (renards arctiques et loups gris) et les singes du Nouveau Monde (tamarins et ouistitis).
Pourtant, les écologues comportementaux ont complètement négligé la possibilité que l’aide des mâles constructeurs de nids puisse procurer aux femelles un avantage direct favorisant la polyandrie. En effet, personne n’a encore vérifié si la survie des descendants est plus élevée lorsque les mâles participent à la construction des nids. Face à cette lacune, nous encourageons vivement la réalisation de tests supplémentaires sur l’« hypothèse de l’assistance à la nidification » auprès de divers groupes d’animaux.
Nous prévoyons qu’en sollicitant l’aide de plusieurs « ouvriers du bâtiment », les femelles de diverses espèces pourraient bénéficier d’« améliorations de leur habitat » favorisant la survie et/ou les performances de leur progéniture. Si cela se confirme, cette « assistance à la nidification » pourrait constituer une explication importante, bien que jusqu’ici négligée, de la fréquence de la polyandrie dans la nature.
Phillip Byrne
Professeur associé à l’École des sciences de la Terre, de l’atmosphère et de la vie (SEALS) de l’Université de Wollongong
Aimée Silla
Boursier ARC DECRA, École des sciences de la Terre, de l’atmosphère et de la vie (SEALS), Université de Wollongong
